Пероральна вакцинація щодо yersinia ruckeri: біомаркери окиснювального стресу в зябрах радужної форелі (oncorhynchus mykiss walbaum)

Завантажити PDF

DOI: 10.32900/2312-8402-2022-128-45-60

Ткаченко Г.,
Кургалюк Н.,
Грудневська І.,
Інститут біології та наук про Землю, Поморська Академія в Слупську, Польша,
Пенкала-Сафінська А.,
Познанський університет природничих наук, Польша

Ключові слова: райдужна форель Oncorhynchus mykiss, Yersinia ruckeri, імунізація, окиснювальний стрес, антиоксидантний захист, зябра

Метою даного дослідження була оцінка ефекту пероральної вакцинації щодо Yersinia ruckeri на основі біомаркерів окиснювального стресу в зябрах райдужної форелі (Oncorhynchus mykiss Walbaum). Вакцина складалася з трьох штамів Y. ruckeri (серотип O1), що походять від райдужної форелі, яка вирощується в різних фермерських господарствах, де у риб виявлялися клінічні ознаки ієрсинеозу. Концентровану вакцину вводили корм для риб; годування цим препаратом проводилося тричі з інтервалом в один день. Через два місяці після імунізації брали зразки зябер. Вакцинація щодо Y. ruckeri призводила до недостовірних змін рівня ТБК-активних продуктів як маркерів перекисного окиснення ліпідів, рівня альдегідних та кетонових похідних окиснювально-модифікованих білків у зябрах форелі на другий місяць після імунізації щодо Y. ruckeri. Ми спостерігали достовірне зниження активності супероксиддисмутази (на 36%, p = 0,002) порівняно з необробленим контролем. Зміни маркерів окиснювального стресу дозволяють припустити, що антиоксидантний захист може сприяти балансу між окиснювальною модифікацією білків та антиоксидантним захистом у зябрах форелі, вакцинованої щодо Y. ruckeri. Жодних змін у зябрах через 60 днів імунізації ми не виявили. Ймовірно, це є результатом тривалої адаптації до імунізації. Розуміння ролі октснювального стресу в тканинах вакцинованої форелі має важливе значення для розуміння складних фізіологічних змін, що відбуваються під час імунізації, а також для покращення практики аквакультури для максимального росту тканин та здоров’я вакцинованих риб. Біомаркери окиснювального стресу в зябрах були чутливі до вакцинації щодо Y. ruckeri і потенційно можуть використовуватися як біомаркери при оцінці токсичності вакцини у райдужної форелі. З практичної точки зору результати можуть бути корисні щодо вивчення інфекцій та розробки, введення та використання нових вакцин, що застосовуються до великої кількості риб.

Бібліографічний список

  1. Afonso, A., Lousada, S., Silva, J., Ellis, A. E., & Silva, M. T. (1998). Neutrophil and macrophage responses to inflammation in the peritoneal cavity of rainbow trout Oncorhynchus mykiss. A light and electron microscopic cytochemical study. Diseases of Aquatic Organisms, 34(1), 27–37. https://doi.org/10.3354/dao034027.
  2. Barnes, A. (2011). Enteric Redmouth Disease (ERM) (Yersinia ruckeri). In: Fish Diseases and Disorders, Volume 3: Viral, Bacterial and Fungal Infections, 2nd Ed., P.T.K. Woo, D.W. Bruno (Eds). MPG Books Group, UK.
  3. Bradford M. M. (1976). A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Analytical Biochemistry, 72, 248–254. https://doi.org/10.1006/abio.1976.9999.
  4. Chettri, J. K., Raida, M. K., Kania, P. W., & Buchmann, K. (2012). Differential immune response of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) at early developmental stages (larvae and fry) against the bacterial pathogen Yersinia ruckeri. Developmental and Comparative Immunology, 36(2), 463–474. https://doi.org/10.1016/j.dci.2011.08.014.
  5. Chevion, M., Berenshtein, E., & Stadtman, E. R. (2000). Human studies related to protein oxidation: protein carbonyl content as a marker of damage. Free Radical Research, 33 Suppl., S99–S108.
  6. Dos Santos, N. M., Taverne-Thiele, J. J., Barnes, A. C., van Muiswinkel, W. B., Ellis, A. E., & Rombout, J. H. (2001). The gill is a major organ for antibody secreting cell production following direct immersion of sea bass (Dicentrarchus labrax, L.) in a Photobacterium damselae piscicida bacterin: an ontogenetic study. Fish & Shellfish Immunology, 11(1), 65–74. https://doi.org/10.1006/fsim.2000.0295.
  7. Dröge W. (2002). Free radicals in the physiological control of cell function. Physiological Reviews, 82(1), 47–95. https://doi.org/10.1152/physrev.00018.2001.
  8. Dubinina, E. E., Burmistrov, S. O., Khodov, D. A., & Porotov, I. G. (1995). Okislitel’naia modifikatsiia belkov syvorotki krovi cheloveka, metod ee opredeleniia [Oxidative modification of human serum proteins. A method of determining it]. Voprosy Meditsinskoi Khimii, 41(1), 24–26. [in Russian].
  9. Evenhuis, J. P., & Cleveland, B. M. (2012). Modulation of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) intestinal immune gene expression following bacterial challenge. Veterinary Immunology and Immunopathology, 146(1), 8–17. https://doi.org/10.1016/j.vetimm.2012.01.008.
  10. Ewing, W. H., Ross, A. J., Brenner, D. J., & Fanning, G. R. (1978). Yersinia ruckeri nov. redmouth (rm) bacterium. International Journal of Systematic Bacteriology, 28(1), 37–44.
  11. From, J., Rasmussen, G. (1984). A growth model, gastric evacuation, and body composition in rainbow trout, Salmo gaidneri Richardson 1836. Dana, 3, 61–139.
  12. Galaktionova, L. P., Molchanov, A. V., El’chaninova, S. A., & Varshavskiĭ, B. I.a (1998). Sostoianie perekisnogo okisleniia u bol’nykh s iazvennoĭ bolezn’iu zheludka i dvenadtsatiperstnoĭ kishki [Lipid peroxidation in patients with gastric and duodenal peptic ulcers]. Klinicheskaia laboratornaia diagnostika, (6), 10–14. [in Russian].
  13. Ghosh, B., Nguyen, T. D., Crosbie, P. B. B., Nowak, B. F., & Bridle, A. R. (2016). Oral vaccination of first-feeding Atlantic salmon, Salmo salar, confers greater protection against yersiniosis than immersion vaccination. Vaccine, 34(5), 599–608. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2015.12.044.
  14. Glatzle, D., Vuilleumier, J. P., Weber, F., & Decker, K. (1974). Glutathione reductase test with whole blood, a convenient procedure for the assessment of the riboflavin status in humans. Experientia, 30(6), 665–667. https://doi.org/10.1007/BF01921531.
  15. Grove, S., Johansen, R., Reitan, L. J., & Press, C. M. (2006). Immune- and enzyme histochemical characterisation of leukocyte populations within lymphoid and mucosal tissues of Atlantic halibut (Hippoglossus hippoglossus). Fish & Shellfish Immunology, 20(5), 693–708. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2005.08.009.
  16. Harun, N. O., Wang, T., & Secombes, C. J. (2011). Gene expression profiling in naïve and vaccinated rainbow trout after Yersinia ruckeri infection: insights into the mechanisms of protection seen in vaccinated fish. Vaccine, 29(26), 4388–4399. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2011.04.003.
  17. Haugarvoll, E., Bjerkås, I., Nowak, B. F., Hordvik, I., & Koppang, E. O. (2008). Identification and characterization of a novel intraepithelial lymphoid tissue in the gills of Atlantic salmon. Journal of Anatomy, 213(2), 202–209. https://doi.org/10.1111/j.1469-7580.2008.00943.x.
  18. Horne, M. T., & Barnes, A. C. (1999). Enteric redmouth disease (Yersinia ruckeri). In: Woo P.T.K. and Bruno D.W. (eds.), Fish Diseases and Disorders, Vol. 3. CAB International, pp. 456-477.
  19. Kamyshnikov, V.S. (2004). A reference book on the clinic and biochemical researches and laboratory diagnostics, MEDpress-inform, Moscow [in Russian].
  20. Koppang, E. O., Fischer, U., Moore, L., Tranulis, M. A., Dijkstra, J. M., Köllner, B., Aune, L., Jirillo, E., & Hordvik, I. (2010). Salmonid T cells assemble in the thymus, spleen and in novel interbranchial lymphoid tissue. Journal of Anatomy, 217(6), 728–739. https://doi.org/10.1111/j.1469-7580.2010.01305.x.
  21. Koroliuk, M. A., Ivanova, L. I., Maĭorova, I. G., & Tokarev, V. E. (1988). Metod opredeleniia aktivnosti katalazy [A method of determining catalase activity]. Laboratornoe Delo, (1), 16–19. [in Russian].
  22. Kostiuk, V. A., Potapovich, A. I., & Kovaleva, Z.hV. (1990). Prostoĭ i chuvstvitel’nyĭ metod opredeleniia aktivnosti superoksid- dismutazy, osnovannyĭ na reaktsii okisleniia kvertsetina [A simple and sensitive method of determination of superoxide dismutase activity based on the reaction of quercetin oxidation]. Voprosy Meditsinskoi Khimii, 36(2), 88–91. [in Russian].
  23. Kumar, G., Menanteau-Ledouble, S., Saleh, M., & El-Matbouli, M. (2015). Yersinia ruckeri, the causative agent of enteric redmouth disease in fish. Veterinary Research, 46(1), 103. https://doi.org/10.1186/s13567-015-0238-4.
  24. Levine, R. L. (2002). Carbonyl modified proteins in cellular regulation, aging, and disease. Free Radical Biology & Medicine, 32(9), 790–796. https://doi.org/10.1016/s0891-5849(02)00765-7.
  25. Levine, R. L., Garland, D., Oliver, C. N., Amici, A., Climent, I., Lenz, A. G., Ahn, B. W., Shaltiel, S., & Stadtman, E. R. (1990). Determination of carbonyl content in oxidatively modified proteins. Methods in Enzymology, 186, 464–478. https://doi.org/10.1016/0076-6879(90)86141-h.
  26. Marnett, L. J. (2000). Oxyradicals and DNA damage. Carcinogenesis, 21(3), 361–370. https://doi.org/10.1093/carcin/21.3.361.
  27. Moin, V. M. (1986). Prostoĭ i spetsificheskiĭ metod opredeleniia aktivnosti glutationperoksidazy v éritrotsitakh [A simple and specific method for determining glutathione peroxidase activity in erythrocytes]. Laboratornoe Delo, (12), 724–727. [in Russian].
  28. Olson, K. R. (2002). Vascular anatomy of the fish gill. The Journal of Experimental Zoology, 293(3), 214–231. https://doi.org/10.1002/jez.10131.
  29. Ormsby, M. J., Caws, T., Burchmore, R., Wallis, T., Verner-Jeffreys, D. W., & Davies, R. L. (2016). Yersinia ruckeri Isolates Recovered from Diseased Atlantic Salmon (Salmo salar) in Scotland Are More Diverse than Those from Rainbow Trout (Oncorhynchus mykiss) and Represent Distinct Subpopulations. Applied and Environmental Microbiology, 82(19), 5785–5794. https://doi.org/10.1128/AEM.01173-16.
  30. Paiva, C. N., & Bozza, M. T. (2014). Are reactive oxygen species always detrimental to pathogens?. Antioxidants & Redox Signaling, 20(6), 1000–1037. https://doi.org/10.1089/ars.2013.5447.
  31. Pękala, A., & Antychowicz, J. (2010). Yersiniosis of salmonids – epizootiology of the disease, methods of its elimination. Medycyna Weterynaryjna, 66(6), 374–377 (Article in Polish, Abstract in English).
  32. Poljsak, B., Šuput, D., & Milisav, I. (2013). Achieving the balance between ROS and antioxidants: when to use the synthetic antioxidants. Oxidative Medicine and Cellular Longevity, 2013, 956792. https://doi.org/10.1155/2013/956792.
  33. Puertollano, M. A., Puertollano, E., de Cienfuegos, G. Á., & de Pablo, M. A. (2011). Dietary antioxidants: immunity and host defense. Current Topics in Medicinal Chemistry, 11(14), 1752–1766. https://doi.org/10.2174/156802611796235107.
  34. Rahal, A., Kumar, A., Singh, V., Yadav, B., Tiwari, R., Chakraborty, S., & Dhama, K. (2014). Oxidative stress, prooxidants, and antioxidants: the interplay. BioMed Research International, 2014, 761264. https://doi.org/10.1155/2014/761264.
  35. Raida, M. K., Nylén, J., Holten-Andersen, L., & Buchmann, K. (2011). Association between plasma antibody response and protection in rainbow trout Oncorhynchus mykiss immersion vaccinated against Yersinia ruckeri. PloS One, 6(6), e18832. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0018832.
  36. Ross, A. J., Rucker, R. R., & Ewing, W. H. (1966). Description of a bacterium associated with redmouth disease of rainbow trout (Salmo gairdneri). Canadian Journal of Microbiology, 12(4), 763–770. https://doi.org/10.1139/m66-103.
  37. Salinas, I., Zhang, Y. A., & Sunyer, J. O. (2011). Mucosal immunoglobulins and B cells of teleost fish. Developmental and Comparative Immunology, 35(12), 1346–1365. https://doi.org/10.1016/j.dci.2011.11.009.
  38. Stadtman, E. R., & Levine, R. L. (2000). Protein oxidation. Annals of the New York Academy of Sciences, 899, 191–208. https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.2000.tb06187.x.
  39. Thompson, K.D., & Adams, A. (2004). Current Trends in Immunotherapy and Vaccine Development for Bacterial Diseases of Fish. In: Current trends in the study of bacterial and viral fish and shrimp diseases / Ed. Ka Yin Leung. (Molecular aspects of fish and marine biology; V. 3), World Scientific Publishing Co. Pte. Ltd., Singapore, pp. 313-362.
  40. Tkachenko H., Grudniewska J., Pękala A., Terech-Majewska E. (2016a). Oxidative stress and antioxidant defense markers in muscle tissue of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) after vaccination against Yersinia ruckeri. Journal of Veterinary Research, 60, 25–33. https://doi.org/10.1111/1515/jvetres-2016-0005.
  41. Tkachenko, H., Grudniewska, J., & Pękala, A. (2016b). Muscle biochemistry in rainbow trout Oncorhynchus mykiss following Yersinia ruckeri Baltic Coastal Zone – Journal of Ecology and Protection of the Coastline, 20, 137–159.
  42. Tkachenko, H., Grudniewska, J., Pękala, A., & Paździor, E. (2016c). Effects of vaccination against Yersinia ruckeri on oxidative stress biomarkers and liver and heart biochemistry in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Archives of Polish Fisheries, 24, 33–46. https://doi.org/10.1111/1515/aopf-2016-0004.
  43. Tkachenko, H., Komorowski, I., Grudniewska, J., & Kurhaluk, N. (2015). Przemiany metaboliczne w wątrobie pstrąga tęczowego (Oncorhynchus mykiss, Walbaum) immunizowanego szczepionką przeciwko Yersinia ruckeri [Metabolic changes in the liver of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss, Walbaum) immunized with the Yersinia ruckeri vaccine]. Słupskie Prace Biologiczne, 12, 367–391.
  44. Welch, T. J., & LaPatra, S. (2016). Yersinia ruckeri lipopolysaccharide is necessary and sufficient for eliciting a protective immune response in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss, Walbaum). Fish & Shellfish Immunology, 49, 420–426. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2015.12.037.
  45. Wiens, G. D., & Vallejo, R. L. (2010). Temporal and pathogen-load dependent changes in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) immune response traits following challenge with biotype 2 Yersinia ruckeri. Fish & Shellfish Immunology, 29(4), 639–647. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2010.06.010.
  46. Zar, J. (1999). Biostatistical Analysis. 4th ed., Prentice-Hall Inc., Englewood Cliffs, New Jersey.