DOI: 10.32900/2312-8402-2025-135-249-262
Ключові слова: хлорамін-Т; райдужна форель; оксидативний стрес; серцева тканина; антиоксидантні ферменти; глутатіонредуктаза; окиснення білків; перекисне окиснення ліпідів
Хлорамін-Т є широко використовуваним дезінфекційним засобом в аквакультурі для контролю бактеріальних та паразитарних інфекцій. Хоча його антимікробна ефективність добре задокументована, сублетальні ефекти хлораміну-Т на серцеву тканину риб залишаються недостатньо вивченими. У цьому дослідженні оцінювали вплив короткочасних ванн з хлораміном-Т на біомаркери оксидативного стресу та механізми антиоксидантного захисту у серці райдужної форелі (Oncorhynchus mykiss). Риб піддавали впливу хлораміну-Т у концентрації 9 мг/л у трьох 20-хвилинних ваннах з інтервалом у три дні. Серцеву тканину аналізували на рівень перекисного окиснення ліпідів (TBARS), окиснення білків (альдегідні та кетонові похідні окиснено модифікованих білків, OMP), загальну антиоксидантну здатність (TAC) та активність антиоксидантних ферментів (SOD, CAT, GR і GPx). Експозиція на хлорамін-Т призвела до значного зниження рівня альдегідних (на 56,1%) та кетонових (на 53,9%) продуктів окиснення білків (p < 0,001), тоді як зниження рівня перекисного окиснення ліпідів було статистично незначущим. Активність антиоксидантних ферментів залишалася переважно незмінною, з легким незначущим підвищенням активності SOD та помірним зростанням TAC. Кореляційний та регресійний аналізи виявили сильну кореляцію між TBARS і OMP (r = 0,99, p < 0,001) та визначили глутатіонредуктазу як основний предиктор перекисного окиснення ліпідів (β = 0,36, p = 0,04). Отримані результати свідчать про те, що при дослідженій концентрації хлорамін-Т не викликає шкідливого оксидативного стресу в серці форелі, а навпаки – активує адаптивну редокс-модуляцію, зокрема через глутатіонзалежні шляхи. Ці дані надають цінну інформацію про редокс-гомеостаз серцевої тканини риб, підданих дії дезінфекційних засобів, і підтримують обережне терапевтичне використання хлораміну-Т в аквакультурі.
References
Abd El-Hack, M. E., El-Saadony, M. T., Ellakany, H. F., Elbestawy, A. R., Abaza, S. S., Geneedy, A. M., Khafaga, A. F., Salem, H. M., Abd El-Aziz, A. H., Selim, S., Babalghith, A. O., AbuQamar, S. F., & El-Tarabily, K. A. (2022). Inhibition of microbial pathogens in farmed fish. Marine pollution bulletin, 183, 114003. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2022.114003.
Altinok, I. (2004). Toxicity and therapeutic effects of chloramine-T for treating Flavobacterium columnare infection of goldfish. Aquaculture, 239(1–4), 47–56. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2004.05.035.
Anraku, M., Kragh-Hansen, U., Kawai, K., Maruyama, T., Yamasaki, Y., Takakura, Y., & Otagiri, M. (2003). Validation of the chloramine-T induced oxidation of human serum albumin as a model for oxidative damage in vivo. Pharmaceutical research, 20(4), 684–692. https://doi.org/10.1023/a:1023219420935.
Atli, G., Canli, E. G., Eroglu, A., & Canli, M. (2016). Characterization of antioxidant system parameters in four freshwater fish species. Ecotoxicology and environmental safety, 126, 30–37. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2015.12.012.
Bradford M. M. (1976). A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Analytical biochemistry, 72, 248–254. https://doi.org/10.1016/0003-2697(76)90527-3.
Buege, J. A., & Aust, S. D. (1978). Microsomal lipid peroxidation. Methods in enzymology, 52, 302–310. https://doi.org/10.1016/s0076-6879(78)52032-6.
Carvan, M.J., Di Giulio, R.T. (2015). Oxidative Stress Responses in Aquatic and Marine Fishes. In: Roberts, S., Kehrer, J., Klotz, LO. (eds) Studies on Experimental Toxicology and Pharmacology. Oxidative Stress in Applied Basic Research and Clinical Practice. Humana Press, Cham. https://doi.org/10.1007/978-3-319-19096-9_26.
Galaktionova, L. P., Molchanov, A. V., El’chaninova, S. A., & Varshavskiĭ, B. I.a (1998). Lipid peroxidation in patients with gastric and duodenal peptic ulcers. Klinicheskaia laboratornaia diagnostika, (6), 10–14.
Glatzle, D., Vuilleumier, J.P., Weber, F., Decker, K. Glutathione reductase test with whole blood, a convenient procedure for the assessment of the riboflavin status in human. Experientia, 1974, Vol. 30, pp. 665–667.
Hellou, J., Ross, N. W., & Moon, T. W. (2012). Glutathione, glutathione S-transferase, and glutathione conjugates, complementary markers of oxidative stress in aquatic biota. Environmental science and pollution research international, 19(6), 2007–2023. https://doi.org/10.1007/s11356-012-0909-x.
Hermes-Lima, M., Moreira, D. C., Rivera-Ingraham, G. A., Giraud-Billoud, M., Genaro-Mattos, T. C., & Campos, É. G. (2015). Preparation for oxidative stress under hypoxia and metabolic depression: Revisiting the proposal two decades later. Free radical biology & medicine, 89, 1122–1143. https://doi.org/10.1016/j.freeradbiomed.2015.07.156.
Hoseinifar, S. H., Yousefi, S., Van Doan, H., Ashouri, G., Gioacchini, G., Maradonna, F., & Carnevali, O. (2021). Oxidative stress and antioxidant defense in fish: The implications of probiotic, prebiotic, and synbiotics. Reviews in Fisheries Science & Aquaculture, 29(2), 198–217. https://doi.org/10.1080/23308249.2020.1806821.
Juan, C. A., Pérez de la Lastra, J. M., Plou, F. J., & Pérez-Lebeña, E. (2021). The Chemistry of Reactive Oxygen Species (ROS) Revisited: Outlining Their Role in Biological Macromolecules (DNA, Lipids and Proteins) and Induced Pathologies. International journal of molecular sciences, 22(9), 4642. https://doi.org/10.3390/ijms22094642.
Koroliuk, M.A., Ivanova, L.I., Majorova, I.G., Tokarev, V.E. Metod opredelenija aktivnosti katalazy [A method of determining catalase activity]. Laboratornoe Delo, 1988, N 1, pp. 16–19.
Kostiuk, V.A., Potapovich, A.I., Kovaleva, Zh.V. Prostoj i chuvstvitel’nyj metod opredelenija superoksiddismutazy osnovannyj na reakcii okislenija kvercetina [A simple and sensitive method of determination of superoxide dismutase activity based on the reaction of quercetin oxidation]. Voprosy medicinskoj himii, 1990, Vol. 2, pp. 78–91.
Kuklina, I., Sladkova, S., Kouba, A., Kholodkevich, S., & Kozák, P. (2014). Investigation of chloramine-T impact on crayfish Astacus leptodactylus (Esch., 1823) cardiac activity. Environmental science and pollution research international, 21(17), 10262–10269. https://doi.org/10.1007/s11356-014-3006-5.
Kumar, P., Thirunavukkarasu, A.R., Subburaj, R., Thiagarajan, G. (2015). Concept of Stress and Its Mitigation in Aquaculture. In: Perumal, S., A.R., T., Pachiappan, P. (eds) Advances in Marine and Brackishwater Aquaculture. Springer, New Delhi. https://doi.org/10.1007/978-81-322-2271-2_10.
Lai, Z., & He, M. (2025). Toxicity and related molecular mechanisms of Sb(V) in the embryos and larvae of zebrafish (Danio rerio). Ecotoxicology and environmental safety, 305, 119194. Advance online publication. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2025.119194.
Leef, M. J., Harris, J. O., & Powell, M. D. (2007). The respiratory effects of chloramine-T exposure in seawater-acclimated and amoebic gill disease-affected Atlantic salmon (Salmo salar L.). Aquaculture, 266(1–4), 77–86. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2006.12.032.
Levine, R. L., Garland, D., Oliver, C. N., Amici, A., Climent, I., Lenz, A. G., Ahn, B. W., Shaltiel, S., & Stadtman, E. R. (1990). Determination of carbonyl content in oxidatively modified proteins. Methods in enzymology, 186, 464–478. https://doi.org/10.1016/0076-6879(90)86141-h.
Liu, Y., Tian, C., Yang, Z., Huang, C., Jiao, K., Yang, L., Duan, C., Zhang, Z., & Li, G. (2024). Effects of Chronic Heat Stress on Growth, Apoptosis, Antioxidant Enzymes, Transcriptomic Profiles, and Immune-Related Genes of Hong Kong Catfish (Clarias fuscus). Animals, 14(7), 1006. https://doi.org/10.3390/ani14071006.
Moin, V.M. Prostoj i specificheskij metod opredelenija aktivnosti glutationperoksidazy v eritrocitah [A simple and specific method for determining glutathione peroxidase activity in erythrocytes]. Laboratornoe Delo, 1986, Vol. 12, pp. 724–727.
Nayak, Y. N., Gaonkar, S. L., Saleh, E. A. M., Dawsari, A. M. A. L., Harshitha, Husain, K., & Hassan, I. (2022). Chloramine-T (N-chloro-p-toluenesulfonamide sodium salt), a versatile reagent in organic synthesis and analytical chemistry: An up to date review. Journal of Saudi Chemical Society, 26(2), 101416. https://doi.org/10.1016/j.jscs.2021.101416.
Ostland, V. E., Byrne, P. J., Speare, D. J., Thorburn, M. A., Cook, A., & Morrison, D. (1995). Comparison of formalin and Chloramine-T for control of a mixed gill infection (bacterial gill disease and ichthyobodiasis) in rainbow trout. Journal of Aquatic Animal Health, 7(2), 118–123. https://doi.org/10.1577/1548-8667(1995)007<0118:COFACT>2.3.CO;2.
Powell, M. D., & Perry, S. F. (1999). Cardio-respiratory effects of chloramine-T exposure in rainbow trout. Experimental Biology Online, 4, 1–59. https://doi.org/10.1007/s00898-999-0005-y.
Powell, M. D., Speare, D. J., & MacNair, N. (1994). Effects of intermittent Chloramine-T exposure on growth, serum biochemistry, and fin condition of juvenile rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 51(8), 1628–1634. https://doi.org/10.1139/f94-174.
Qiu, M., Jiang, C., Liang, J., Zhou, Q., Liu, Y., Hao, Z., Liu, Y., Liu, X., Teng, X., Sun, W., & Tang, Y. (2025). Oxidative Stress, Energy Metabolism Disorder, Mitochondrial Damage, and miR-144 Participated in Molecular Mechanisms of 4-Octylphenol-Caused Cardiac Autophagic Damage in Common Carps (Cyprinus carpio L.). Metabolites, 15(6), 391. https://doi.org/10.3390/metabo15060391.
Rivero-Wendt, C. L. G., Fernandes, L. G., Dos Santos, A. N., Brito, I. L., Dos Santos Jaques, J. A., Dos Santos Dos Anjos, E., & Fernandes, C. E. (2023b). Effects of Chloramine T on zebrafish embryos malformations associated with cardiotoxicity and neurotoxicity. Journal of toxicology and environmental health. Part A, 1–10. Advance online publication. https://doi.org/10.1080/15287394.2023.2205271.
Rivero-Wendt, C. L. G., Miranda Vilela, A. L., GarciaFernandes, L., Negreli Santos, A., Leal, I., Jaques, J., & Fernandes, C. E. (2023a). Cytogenotoxic potential and toxicity in adult Danio rerio (zebrafish) exposed to chloramine T. PeerJ, 11, e16452. https://doi.org/10.7717/peerj.16452.
Saputra, F., Kishida, M., & Hu, S. Y. (2024). Oxidative stress induced by hydrogen peroxide disrupts zebrafish visual development by altering apoptosis, antioxidant and estrogen related genes. Scientific reports, 14(1), 14454. https://doi.org/10.1038/s41598-024-64933-5.
Sen C. K. (1998). Redox signaling and the emerging therapeutic potential of thiol antioxidants. Biochemical pharmacology, 55(11), 1747–1758. https://doi.org/10.1016/s0006-2952(97)00672-2.
Srikanth, K., Pereira, E., Duarte, A. C., & Ahmad, I. (2013). Glutathione and its dependent enzymes’ modulatory responses to toxic metals and metalloids in fish – a review. Environmental science and pollution research international, 20(4), 2133–2149. https://doi.org/10.1007/s11356-012-1459-y.
Stanisz, A. (2006, 2007). An affordable course of statistics using STATISTICA PL on examples from medicine. Vol. 1-3. Basic Statistics. StatSoft Polska, Krakow, 2006, 2007. – 532 p., ISBN 83-88724-18-5.
Tkachenko, H., Kurhaluk, N., & Grudniewska, J. (2013). Effects of chloramine-T exposure on oxidative stress biomarkers and liver biochemistry of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss), brown trout (Salmo trutta), and grayling (Thymallus thymallus). Archives of Polish Fisheries, 21, 41–51. https://doi.org/10.2478/aopf-2013-0005.
Tkachenko, H., Kurhaluk, N., & Grudniewska, J. (2021). Alterations of lactate dehydrogenase activity in the skeletal muscles and cardiac tissue of salmonid after disinfecting procedure with chloramine-T. Scientific and Technical Bulletin of the Institute of Animal Husbandry, National Academy of Agrarian Sciences of Ukraine, 125, 37–46. https://doi.org/10.32900/2312-8402-2021-125-37-46.
Zhao, X., Ren, X., Zhu, R., Luo, Z., & Ren, B. (2016). Zinc oxide nanoparticles induce oxidative DNA damage and ROS-triggered mitochondria-mediated apoptosis in zebrafish embryos. Aquatic toxicology (Amsterdam, Netherlands), 180, 56–70. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2016.09.013.
Zulfahmi, I., Batubara, A. S., Perdana, A. W., Rahmah, A., Nafis, B., Ali, R., Nasution, A. W., Iqbal, T. H., Nur, F. M., Sari, W., Sumon, K. A., & Rahman, M. M. (2025). Chronic exposure to palm oil mill effluent induces oxidative stress and histopathological changes in zebrafish (Danio rerio). Journal of hazardous materials, 490, 137844. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2025.137844.