ФОСФОЛІПІДИ КРОВІ ТА БІЛОК У М’ЯЗОВІЙ ТКАНИНІ ЯК ЧУТЛИВІ БІОМАРКЕРИ ТОКСИЧНОСТІ МІКОТОКСИНУ T-2 У КОРОПА ЗВИЧАЙНОГО (CYPRINUS CARPIO L.)

DOI: 10.32900/2312-8402-2026-136-190-204

Марина ЯЧНА,
асп.,
https://orcid.org/0000-0003-4587-525X,
Національний університет «Чернігівський колегіум» імені Т. Г. Шевченка, Чернігів, Україна,
Галина ТКАЧЕНКО,
д. б. н.,
професор,
https://orcid.org/0000-0003-3951-9005,
Наталія КУРГАЛЮК,
д. б. н.,
професор,
https://orcid.org/0000-0003-3951-9005,
Інститут біології, Поморський університет у Слупську, Польща

Ключові слова: токсин T-2; Cyprinus carpio; мікотоксини; ліпіди; білки; фосфоліпіди; аквакультура; біомаркери; кореляційний аналіз; регресійний аналіз


Дата надходження до редакції: 26.02.2026 р.

Дата прийняття до друку після рецензування: 16.03.2026 р.

Дата публікації: 30.03.2026 р.

 

Мікотоксин T-2, високотоксичний трихотецен, що продукується видами Fusarium, становить значну загрозу для аквакультури через свою стабільність і поширеність у забруднених кормах. Метою цього дослідження було оцінити вплив дієтичного надходження токсину T-2 на рівні загальних ліпідів і білків у крові та м’язовій тканині коропа звичайного (Cyprinus carpio), з особливим акцентом на їх потенціал як біомаркерів токсичного стресу. Рибу масою 250-300 г піддавали дії токсину T-2 у концентрації 0,25 мг/кг корму (у п’ять разів вище за максимально допустиму концентрацію) протягом 14 діб у контрольованих лабораторних умовах. Загальні ліпіди, фосфоліпіди та загальний білок визначали стандартними біохімічними методами. Статистичний аналіз включав t-критерій Стьюдента, розмір ефекту Коена (d), кореляційний аналіз Пірсона та лінійну регресію. Результати виявили значні метаболічні порушення, індуковані токсином T-2. Рівні загальних ліпідів, фосфоліпідів і білка в крові були достовірно знижені (p < 0,05), при цьому найсильніший ефект спостерігався для фосфоліпідів (d Коена = 4,95). Натомість у м’язовій тканині відзначалося значне підвищення вмісту загальних ліпідів (p = 0,033) у поєднанні з вираженим зниженням білка (p < 0,001; d Коена = 6,51). Це свідчить про зсув у бік накопичення ліпідів і катаболізму білків. Кореляційний аналіз показав координовану метаболічну регуляцію в крові з сильними позитивними кореляціями між усіма параметрами. Натомість у м’язовій тканині виявлено порушення метаболічної інтеграції, зокрема сильну негативну кореляцію між вмістом ліпідів та білків (r = −0,72). Регресійний аналіз підтвердив, що рівні ліпідів є значущими предикторами зниження білка в м’язовій тканині (R² = 0,52), тоді як фосфоліпіди були сильними предикторами концентрації білка в крові (R² = 0,66). Таким чином, вплив токсину T-2 спричинив виражені тканинно-специфічні метаболічні зміни, що характеризуються системним виснаженням циркулюючих біомолекул і локальним метаболічним дисбалансом у м’язовій тканині. Фосфоліпіди крові та м’язовий білок виявилися високочутливими біомаркерами токсичності T-2. Отримані результати надають нові уявлення про механізми метаболічних порушень, індукованих мікотоксинами у риб, та підкреслюють важливість інтегрованих біохімічних і статистичних підходів для раннього виявлення сублетальних токсичних ефектів в аквакультурі.

 

References

Adhikari, M., Negi, B., Kaushik, N., Adhikari, A., Al-Khedhairy, A. A., Kaushik, N. K., & Choi, E. H. (2017). T-2 mycotoxin: toxicological effects and decontamination strategies. Oncotarget, 8(20), 33933–33952. https://doi.org/10.18632/oncotarget.15422

Afsah-Hejri, L., Jinap, S., Hajeb, P., Radu, S., & Shakibazadeh, S. (2013). A Review on Mycotoxins in Food and Feed: Malaysia Case Study. Comprehensive reviews in food science and food safety, 12(6), 629–651. https://doi.org/10.1111/1541-4337.12029

An, K., Shi, B., Lv, X., Liu, Y., & Xia, Z. (2024). T-2 toxin triggers lipid metabolism disorder and oxidative stress in liver of ducks. Ecotoxicology and environmental safety, 286, 117169. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2024.117169

An, K., Yan, D., Lv, X., Liu, Y., & Xia, Z. (2025). T-2 toxin induces gut and liver injury through triggering gut microbiota dysbiosis. Poultry science, 104(10), 105577. https://doi.org/10.1016/j.psj.2025.105577

Antonissen, G., Martel, A., Pasmans, F., Ducatelle, R., Verbrugghe, E., Vandenbroucke, V., Li, S., Haesebrouck, F., Van Immerseel, F., & Croubels, S. (2014). The impact of Fusarium mycotoxins on human and animal host susceptibility to infectious diseases. Toxins, 6(2), 430–452. https://doi.org/10.3390/toxins6020430

Banaee, M., Di Paola, D., Cuzzocrea, S., Cordaro, M., & Faggio, C. (2024). Biomarkers in Aquatic Ecotoxicology: Understanding the Effects of Xenobiotics on the Health of Aquatic Organisms. In: Biochemistry. IntechOpen. https://doi.org/10.5772/intechopen.1006063

Bargui, R., Solgadi, A., Prost, B., Chester, M., Ferreiro, A., Piquereau, J., & Moulin, M. (2021). Phospholipids: Identification and Implication in Muscle Pathophysiology. International journal of molecular sciences, 22(15), 8176. https://doi.org/10.3390/ijms22158176

Bittner, M., Brzuzan, P., & Woźny, M. (2026). Occurrence of mycotoxins in fish feed and its consequences for aquaculture with special regard to the role of insect products. Mycotoxin research, 42(1), 20. https://doi.org/10.1007/s12550-025-00628-8

Bouaziz, C., Sharaf El Dein, O., El Golli, E., Abid-Essefi, S., Brenner, C., Lemaire, C., & Bacha, H. (2008). Different apoptotic pathways induced by zearalenone, T-2 toxin and ochratoxin A in human hepatoma cells. Toxicology, 254(1-2), 19–28. https://doi.org/10.1016/j.tox.2008.08.020

Canosa, L. F., & Bertucci, J. I. (2023). The effect of environmental stressors on growth in fish and its endocrine control. Frontiers in endocrinology, 14, 1109461. https://doi.org/10.3389/fendo.2023.1109461

Chaudhary, M., & Rao, P. V. (2010). Brain oxidative stress after dermal and subcutaneous exposure of T-2 toxin in mice. Food and chemical toxicology: an international journal published for the British Industrial Biological Research Association, 48(12), 3436–3442. https://doi.org/10.1016/j.fct.2010.09.018

Chen, J., Chu, Y., Cao, J., Yang, Z., Guo, X., & Wang, Z. (2006). T-2 toxin induces apoptosis, and selenium partly blocks, T-2 toxin induced apoptosis in chondrocytes through modulation of the Bax/Bcl-2 ratio. Food and chemical toxicology: an international journal published for the British Industrial Biological Research Association, 44(4), 567–573. https://doi.org/10.1016/j.fct.2005.09.004

Chen, X., Mu, P., Zhu, L., Mao, X., Chen, S., Zhong, H., & Deng, Y. (2021). T-2 Toxin Induces Oxidative Stress at Low Doses via Atf3ΔZip2a/2b-Mediated Ubiquitination and Degradation of Nrf2. International journal of molecular sciences, 22(15), 7936. https://doi.org/10.3390/ijms22157936

Grădinariu, L., Crețu, M., Vizireanu, C., & Dediu, L. (2025). Oxidative Stress Biomarkers in Fish Exposed to Environmental Concentrations of Pharmaceutical Pollutants: A Review. Biology, 14(5), 472. https://doi.org/10.3390/biology14050472

Gruber-Dorninger, C., Müller, A., & Rosen, R. (2025). Multi-Mycotoxin Contamination of Aquaculture Feed: A Global Survey. Toxins, 17(3), 116. https://doi.org/10.3390/toxins17030116

Gu, W., Bao, Q., Weng, K., Liu, J., Luo, S., Chen, J., Li, Z., Cao, Z., Zhang, Y., Zhang, Y., Chen, G., & Xu, Q. (2023). Effects of T-2 toxin on growth performance, feather quality, tibia development and blood parameters in Yangzhou goslings. Poultry science, 102(2), 102382. https://doi.org/10.1016/j.psj.2022.102382

Guilford, F. T., & Hope, J. (2014). Deficient glutathione in the pathophysiology of mycotoxin-related illness. Toxins, 6(2), 608–623. https://doi.org/10.3390/toxins6020608

Han, J., Guo, X., Wu, C., Li, C., He, S., Duan, C., & Ning, Y. (2013). [Nano-Se-chondroitin sulfate inhibits T-2 toxin-induced apoptosis of cultured chondrocytes from patients with Kashin-Beck disease]. Nan fang yi ke da xue xue bao = Journal of Southern Medical University, 33(2), 225–229.

He, J., Jin, H., Guo, J., Li, K., Jia, L., Li, Y., & Zhang, L. (2024). T-2 toxin-induced testicular impairment by triggering oxidative stress and ferroptosis. Ecotoxicology and environmental safety, 270, 115844. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2023.115844

Heikkinen, T., Küblbeck, J., & Rysä, J. (2025). Metabolic disruption by mycotoxins: focus on metabolic endpoints steatosis, adipogenesis and glucose metabolism in vivo and in vitro. Archives of toxicology, 99(5), 1749–1767. https://doi.org/10.1007/s00204-025-03957-w

Henghold W. B., 2nd (2004). Other biologic toxin bioweapons: ricin, staphylococcal enterotoxin B, and trichothecene mycotoxins. Dermatologic clinics, 22(3), 257–v. https://doi.org/10.1016/j.det.2004.03.004

Horvatovich, K., Hafner, D., Bodnár, Z., Berta, G., Hancz, C., Dutton, M., & Kovács, M. (2013). Dose-related genotoxic effect of T-2 toxin measured by comet assay using peripheral blood mononuclear cells of healthy pigs. Acta veterinaria Hungarica, 61(2), 175–186. https://doi.org/10.1556/AVet.2013.010

Hossam E.D.M.O. (2013). Mycotoxins-Induced Oxidative Stress and Disease, Mycotoxin and Food Safety in Developing Countries. In: Makun H.A, editor. InTech; Croatia: 2013. pp. 63–92.

Janik, E., Niemcewicz, M., Podogrocki, M., Ceremuga, M., Stela, M., & Bijak, M. (2021). T-2 Toxin-The Most Toxic Trichothecene Mycotoxin: Metabolism, Toxicity, and Decontamination Strategies. Molecules (Basel, Switzerland), 26(22), 6868. https://doi.org/10.3390/molecules26226868

Jarc, E., & Petan, T. (2019). Lipid Droplets and the Management of Cellular Stress. The Yale journal of biology and medicine, 92(3), 435–452.

Johnsen, H., Odden, E., Johnsen, B. A., Bøyum, A., & Amundsen, E. (1988). Cytotoxicity and effects of T2-toxin on plasma proteins involved in coagulation, fibrinolysis and kallikrein-kinin system. Archives of toxicology, 61(3), 237–240. https://doi.org/10.1007/BF00316640

Kövesi, B., Kulcsár, S., Zándoki, E., Szabó-Fodor, J., Mézes, M., Balogh, K., Ancsin, Z., & Pelyhe, C. (2020). Short-term effects of deoxynivalenol, T-2 toxin, fumonisin B1 or ochratoxin on lipid peroxidation and glutathione redox system and its regulatory genes in common carp (Cyprinus carpio L.) liver. Fish physiology and biochemistry, 46(6), 1921–1932. https://doi.org/10.1007/s10695-020-00845-1

Lemos, L. S., Angarica, L. M., Hauser-Davis, R. A., & Quinete, N. (2023). Cortisol as a Stress Indicator in Fish: Sampling Methods, Analytical Techniques, and Organic Pollutant Exposure Assessments. International journal of environmental research and public health, 20(13), 6237. https://doi.org/10.3390/ijerph20136237

Li, M., & Pestka, J. J. (2008). Comparative induction of 28S ribosomal RNA cleavage by ricin and the trichothecenes deoxynivalenol and T-2 toxin in the macrophage. Toxicological sciences: an official journal of the Society of Toxicology, 105(1), 67–78. https://doi.org/10.1093/toxsci/kfn111

Li, Y., Wang, Z., Beier, R. C., Shen, J., De Smet, D., De Saeger, S., & Zhang, S. (2011). T-2 toxin, a trichothecene mycotoxin: review of toxicity, metabolism, and analytical methods. Journal of agricultural and food chemistry, 59(8), 3441–3453. https://doi.org/10.1021/jf200767q

Mary, V. S., Theumer, M. G., Arias, S. L., & Rubinstein, H. R. (2012). Reactive oxygen species sources and biomolecular oxidative damage induced by aflatoxin B1 and fumonisin B1 in rat spleen mononuclear cells. Toxicology, 302(2-3), 299–307. https://doi.org/10.1016/j.tox.2012.08.012

Matejova, I., Faldyna, M., Modra, H., Blahova, J., Palikova, M., Markova, Z., Franc, A., Vicenova, M., Vojtek, L., Bartonkova, J., Sehonova, P., Hostovsky, M., & Svobodova, Z. (2017). Effect of T-2 toxin-contaminated diet on common carp (Cyprinus carpio L.). Fish & shellfish immunology, 60, 458–465. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2016.11.032

Moosavi, M., Rezaei, M., Kalantari, H., Behfar, A., & Varnaseri, G. (2016). l-carnitine protects rat hepatocytes from oxidative stress induced by T-2 toxin. Drug and chemical toxicology, 39(4), 445–450. https://doi.org/10.3109/01480545.2016.1141423

Mukund, K., & Subramaniam, S. (2020). Skeletal muscle: A review of molecular structure and function, in health and disease. Wiley interdisciplinary reviews. Systems biology and medicine, 12(1), e1462. https://doi.org/10.1002/wsbm.1462

Obremski, K., Podlasz, P., Zmigrodzka, M., Winnicka, A., Woźny, M., Brzuzan, P., Jakimiuk, E., Wojtacha, P., Gajecka, M., Zielonka, Ł., & Gajecki, M. (2013). The effect of T-2 toxin on percentages of CD4+, CD8+, CD4+ CD8+ and CD21+ lymphocytes, and mRNA expression levels of selected cytokines in porcine ileal Peyer’s patches. Polish journal of veterinary sciences, 16(2), 341–349. https://doi.org/10.2478/pjvs-2013-0046

Oliveira, M., & Vasconcelos, V. (2020). Occurrence of Mycotoxins in Fish Feed and Its Effects: A Review. Toxins, 12(3), 160. https://doi.org/10.3390/toxins12030160

Pelyhe, C., Kövesi, B., Zándoki, E., Kovács, B., Szabó-Fodor, J., Mézes, M., & Balogh, K. (2016a). Short-term effects of T-2 toxin or deoxynivalenol on lipid peroxidation and the glutathione system in common carp. Acta veterinaria Hungarica, 64(4), 449–466. https://doi.org/10.1556/004.2016.042

Pelyhe, C., Kövesi, B., Zándoki, E., Kovács, B., Szabó-Fodor, J., Mézes, M., & Balogh, K. (2016b). Effect of 4-week feeding of deoxynivalenol- or T-2-toxin-contaminated diet on lipid peroxidation and glutathione redox system in the hepatopancreas of common carp (Cyprinus carpio L.). Mycotoxin research, 32(2), 77–83. https://doi.org/10.1007/s12550-016-0242-1

Rai, R. B., Rahman, S., Dixit, H., Rai, S., Singh, B., Kumar, H., Damodaran, T., & Dhama, K. (2011). Analysis of feed ingredients for Afla and T-2 mycotoxins by ELISA in rural areas of Uttar Pradesh. Indian Journal of Veterinary Pathology, 35, 238–240.

Rakkestad, K. E., Skaar, I., Ansteinsson, V. E., Solhaug, A., Holme, J. A., Pestka, J. J., Samuelsen, J. T., Dahlman, H. J., Hongslo, J. K., & Becher, R. (2010). DNA damage and DNA damage responses in THP-1 monocytes after exposure to spores of either Stachybotrys chartarum or Aspergillus versicolor or to T-2 toxin. Toxicological sciences: an official journal of the Society of Toxicology, 115(1), 140–155. https://doi.org/10.1093/toxsci/kfq045

Rose M. (2026). Risks Associated with Dietary Exposure to Contaminants from Foods Obtained from Marine and Fresh Water, Including Aquaculture. International journal of environmental research and public health, 23(1), 85. https://doi.org/10.3390/ijerph23010085

Shokri, F., Heidari, M., Gharagozloo, S., & Ghazi-Khansari, M. (2000). In vitro inhibitory effects of antioxidants on cytotoxicity of T-2 toxin. Toxicology, 146(2-3), 171–176. https://doi.org/10.1016/s0300-483x(00)00172-4

Stanisz, A. (2006, 2007). An affordable course of statistics using STATISTICA PL on examples from medicine. Vol. 1-3. Basic Statistics. StatSoft Polska, Krakow, 2006, 2007. – 532 p., ISBN 83-88724-18-5.

Szabó, R. T., Kovács-Weber, M., Balogh, K. M., Mézes, M., & Kovács, B. (2021). Changes of DNA Damage Effect of T-2 or Deoxynivalenol Toxins during Three Weeks Exposure in Common Carp (Cyprinus carpio L.) Revealed by LORD-Q PCR. Toxins, 13(8), 576. https://doi.org/10.3390/toxins13080576

Vendruscolo M. (2022). Lipid Homeostasis and Its Links With Protein Misfolding Diseases. Frontiers in molecular neuroscience, 15, 829291. https://doi.org/10.3389/fnmol.2022.829291

Ventura, R., Martínez-Ruiz, I., & Hernández-Alvarez, M. I. (2022). Phospholipid Membrane Transport and Associated Diseases. Biomedicines, 10(5), 1201. https://doi.org/10.3390/biomedicines10051201

Vörösházi, J., Mackei, M., Sebők, C., Tráj, P., Márton, R. A., Neogrády, Z., & Mátis, G. (2026). Role of T-2 toxin in the modulation of oxidative homeostasis and immune function in three-dimensional hepatic cell cultures of chicken origin. Frontiers in veterinary science, 13, 1759841. https://doi.org/10.3389/fvets.2026.1759841

Vörösházi, J., Neogrády, Z., Mátis, G., & Mackei, M. (2024). Pathological consequences, metabolism and toxic effects of trichothecene T-2 toxin in poultry. Poultry science, 103(3), 103471. https://doi.org/10.1016/j.psj.2024.103471

Vulić, A., Kudumija, N., Šegvić-Bubić, T., & Lešić, T. (2025). Mycotoxins in Fish Aquaculture-Occurrence and Future Perspective. Foods (Basel, Switzerland), 14(24), 4301. https://doi.org/10.3390/foods14244301

Wang, B., & Tontonoz, P. (2019). Phospholipid Remodeling in Physiology and Disease. Annual review of physiology, 81, 165–188. https://doi.org/10.1146/annurev-physiol-020518-114444

Wang, Y., Zhou, M., Gao, S., Li, P., Zheng, X., Tu, D., & Yang, L. (2025). Selenomethionine Counteracts T-2 Toxin-Induced Liver Injury by Mitigating Oxidative Stress Damage Through the Enhancement of Antioxidant Enzymes. Antioxidants (Basel, Switzerland), 14(7), 866. https://doi.org/10.3390/antiox14070866

Wu, J., Tu, D., Yuan, L. Y., Yi, J. E., & Tian, Y. (2015). T-2 toxin regulates steroid hormone secretion of rat ovarian granulosa cells through cAMP-PKA pathway. Toxicology letters, 232(3), 573–579. https://doi.org/10.1016/j.toxlet.2014.12.016

Wu, Q. H., Wang, X., Yang, W., Nüssler, A. K., Xiong, L. Y., Kuča, K., Dohnal, V., Zhang, X. J., & Yuan, Z. H. (2014). Oxidative stress-mediated cytotoxicity and metabolism of T-2 toxin and deoxynivalenol in animals and humans: an update. Archives of toxicology, 88(7), 1309–1326. https://doi.org/10.1007/s00204-014-1280-0

Wu, Q., Huang, L., Liu, Z., Yao, M., Wang, Y., Dai, M., & Yuan, Z. (2011). A comparison of hepatic in vitro metabolism of T-2 toxin in rats, pigs, chickens, and carp. Xenobiotica; the fate of foreign compounds in biological systems, 41(10), 863–873. https://doi.org/10.3109/00498254.2011.593206

Yang, J., Guo, W., Wang, J., Yang, X., Zhang, Z., & Zhao, Z. (2020). T-2 Toxin-Induced Oxidative Stress Leads to Imbalance of Mitochondrial Fission and Fusion to Activate Cellular Apoptosis in the Human Liver 7702 Cell Line. Toxins, 12(1), 43. https://doi.org/10.3390/toxins12010043

Yin, H., Han, S., Chen, Y., Wang, Y., Li, D., & Zhu, Q. (2020). T-2 Toxin Induces Oxidative Stress, Apoptosis and Cytoprotective Autophagy in Chicken Hepatocytes. Toxins, 12(2), 90. https://doi.org/10.3390/toxins12020090

Yu, X., Zhang, C., Chen, K., Liu, Y., Deng, Y., Liu, W., Zhang, D., Jiang, G., Li, X., Giri, S. S., Park, S. C., & Chi, C. (2023). Dietary T-2 toxin induces transcriptomic changes in hepatopancreas of Chinese mitten crab (Eriocheir sinensis) via nutrition metabolism and apoptosis-related pathways. Ecotoxicology and environmental safety, 249, 114397. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2022.114397

Zhang, J., Liu, X., Su, Y., & Li, T. (2022). An update on T2-toxins: metabolism, immunotoxicity mechanism and human assessment exposure of intestinal microbiota. Heliyon, 8(8), e10012. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2022.e10012