ЧАСОВА МОДУЛЯЦІЯ ОКСИДАТИВНОГО СТРЕСУ ТА АНТИОКСИДАНТНОЇ АКТИВНОСТІ У РАЙДУЖНОЇ ФОРЕЛІ (ONCORHYNCHUS MYKISS WALBAUM) ПІСЛЯ ВАКЦИНАЦІЇ ПРОТИ YERSINIA RUCKERI

DOI: 10.32900/2312-8402-2025-134-279-292

Галина ТКАЧЕНКО,
доктор біологічних наук, професор,
https://orcid.org/0000-0003-3951-9005,
Наталія КУРГАЛЮК,
доктор біологічних наук, професор,
https://orcid.org/0000-0002-4669-1092,
Інститут біології, Поморський університет у Слупську, Польща,
Йоанна ГРУДНЄВСЬКА,
кандидат наук,
https://orcid.org/0000-0002-4272-8337,
Інститут рибальства імені Станіслава Саковича, Руткі, Жуково, Польща,
Агнєшка ПЕНКАЛА-САФІНСЬКА,
доктор ветеринарних наук,
https://orcid.org/0000-0002-5515-8329,
Познанський університет природничих наук, Познань, Польща

Ключові слова: печінка, райдужна форель, Yersinia ruckeri, вакцинація, продукти, які реагують з 2-тіобарбітуровою кислотою (TBARS), похідні окиснювально модифікованих білків (OMP), загальна антиоксидантна активність (TAC)


У цьому дослідженні вивчали часовий вплив вакцинації щодо Yersinia ruckeri на показники оксидативного стресу та антиоксидантної активності у печінці райдужної форелі (Oncorhynchus mykiss Walbaum). Оксидативний стрес оцінювали за допомогою продуктів, які реагують з 2-тіобарбітуровою кислотою (TBARS), похідних окиснювально модифікованих білків (OMP) та загальної антиоксидантної активності (TAC) у трьох часових точках: на початковому етапі, через один та два місяці після вакцинації. Рівні TBARS демонстрували тимчасовий пік через місяць після вакцинації, що свідчить про короткочасне підвищення пероксидації ліпідів, пов’язане з активацією імунної відповіді. Натомість TAC поступово зростала протягом усього експерименту, досягаючи значно вищих рівнів у вакцинованих риб через два місяці, що вказує на посилення системного антиоксидантного захисту. Похідні OMP проявляли помірну варіабельність: альдегідні форми досягали максимуму у контрольній групі через місяць, тоді як кетонові форми були найвищими на початковому етапі. Проте значного впливу вакцинації на рівні похідних OMP не виявлено. Кореляційний аналіз показав істотну негативну кореляцію між TBARS і TAC (r = −0,58), що підтверджує роль антиоксидантної активності у зменшенні оксидативного ушкодження. Аналіз ефекту та варіабельності підтвердив суттєві зміни, пов’язані з часом і впливом обробки, особливо щодо зниження TBARS та підвищення TAC у вакцинованих риб. Загалом результати демонструють біфазну оксидативну реакцію на вакцинацію, що характеризується початковим оксидативним стресом, за яким слідує адаптивне підвищення антиоксидантного захисту, підкреслюючи важливість модуляції редокс-балансу для імунного захисту та роль терапевтичних і профілактичних процедур в аквакультурі.

 

References

Afzal, S., Abdul Manap, A. S., Attiq, A., Albokhadaim, I., Kandeel, M., & Alhojaily, S. M. (2023). From imbalance to impairment: the central role of reactive oxygen species in oxidative stress-induced disorders and therapeutic exploration. Frontiers in pharmacology, 14, 1269581. https://doi.org/10.3389/fphar.2023.1269581.

Allameh, A., Niayesh-Mehr, R., Aliarab, A., Sebastiani, G., & Pantopoulos, K. (2023). Oxidative Stress in Liver Pathophysiology and Disease. Antioxidants (Basel, Switzerland), 12(9), 1653. https://doi.org/10.3390/antiox12091653.

Andrés, C. M. C., Pérez de la Lastra, J. M., Juan, C. A., Plou, F. J., & Pérez-Lebeña, E. (2022). The Role of Reactive Species on Innate Immunity. Vaccines, 10(10), 1735. https://doi.org/10.3390/vaccines10101735.

Birben, E., Sahiner, U. M., Sackesen, C., Erzurum, S., & Kalayci, O. (2012). Oxidative stress and antioxidant defense. The World Allergy Organization journal, 5(1), 9–19. https://doi.org/10.1097/WOX.0b013e3182439613.

Bradford M. M. (1976). A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Analytical biochemistry, 72, 248–254. https://doi.org/10.1016/0003-2697(76)90527-3.

Buege, J. A., & Aust, S. D. (1978). Microsomal lipid peroxidation. Methods in enzymology, 52, 302–310. https://doi.org/10.1016/s0076-6879(78)52032-6.

D’Agaro, E., Gibertoni, P., & Esposito, S. (2022). Recent Trends and Economic Aspects in the Rainbow Trout (Oncorhynchus mykiss) Sector. Applied Sciences, 12(17), 8773. https://doi.org/10.3390/app12178773.

Dagoudo, M., Mutebi, E. T., Qiang, J., Tao, Y. F., Zhu, H. J., Ngoepe, T. K., & Xu, P. (2023). Effects of acute heat stress on haemato-biochemical parameters, oxidative resistance ability, and immune responses of hybrid yellow catfish (Pelteobagrus fulvidraco × P. vachelli) juveniles. Veterinary research communications, 47(3), 1217–1229. https://doi.org/10.1007/s11259-022-10062-1.

Dinardo, F. R., Maggiolino, A., Casalino, E., Deflorio, M., & Centoducati, G. (2021). A Multi-Biomarker Approach in European Sea Bass Exposed to Dynamic Temperature Changes under Dietary Supplementation with Origanum vulgare Essential Oil. Animals: an open access journal from MDPI, 11(4), 982. https://doi.org/10.3390/ani11040982.

Frijhoff, J., Winyard, P. G., Zarkovic, N., Davies, S. S., Stocker, R., Cheng, D., Knight, A. R., Taylor, E. L., Oettrich, J., Ruskovska, T., Gasparovic, A. C., Cuadrado, A., Weber, D., Poulsen, H. E., Grune, T., Schmidt, H. H., & Ghezzi, P. (2015). Clinical Relevance of Biomarkers of Oxidative Stress. Antioxidants & redox signaling, 23(14), 1144–1170. https://doi.org/10.1089/ars.2015.6317.

Galaktionova, L. P., Molchanov, A. V., El’chaninova, S. A., & Varshavskiĭ, B. I.a (1998). Lipid peroxidation in patients with gastric and duodenal peptic ulcers. Klinicheskaia laboratornaia diagnostika, (6), 10–14.

Grădinariu, L., Crețu, M., Vizireanu, C., & Dediu, L. (2025). Oxidative Stress Biomarkers in Fish Exposed to Environmental Concentrations of Pharmaceutical Pollutants: A Review. Biology, 14(5), 472. https://doi.org/10.3390/biology14050472.

Hissen, K. L., He, W., Wu, G., & Criscitiello, M. F. (2023). Immunonutrition: facilitating mucosal immune response in teleost intestine with amino acids through oxidant-antioxidant balance. Frontiers in immunology, 14, 1241615. https://doi.org/10.3389/fimmu.2023.1241615.

Hong, Y., Boiti, A., Vallone, D., & Foulkes, N. S. (2024). Reactive Oxygen Species Signaling and Oxidative Stress: Transcriptional Regulation and Evolution. Antioxidants (Basel, Switzerland), 13(3), 312. https://doi.org/10.3390/antiox13030312.

Jerald, I., Ravindran, J., & Babu, M. M. (2024). Fish in focus: Navigating organ damage assessment through analytical avenues – A comprehensive review. Toxicology reports, 13, 101841. https://doi.org/10.1016/j.toxrep.2024.101841.

Juan, C. A., Pérez de la Lastra, J. M., Plou, F. J., & Pérez-Lebeña, E. (2021). The Chemistry of Reactive Oxygen Species (ROS) Revisited: Outlining Their Role in Biological Macromolecules (DNA, Lipids and Proteins) and Induced Pathologies. International journal of molecular sciences, 22(9), 4642. https://doi.org/10.3390/ijms22094642.

Khansari, A. R., Wallbom, N., Sundh, H., Sandblom, E., Tort, L., & Jönsson, E. (2025). Vaccination against furunculosis and vibriosis as a model of immunization induces transcript cellular stress response in rainbow trout mucosal surfaces. Fish & shellfish immunology, 161, 110231. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2025.110231.

Kumar, A., Middha, S. K., Menon, S. V., Paital, B., Gokarn, S., Nelli, M., Rajanikanth, R. B., Chandra, H. M., Mugunthan, S. P., Kantwa, S. M., Usha, T., Hati, A. K., Venkatesan, D., Rajendran, A., Behera, T. R., Venkatesamurthy, S., & Sahoo, D. K. (2024). Current Challenges of Vaccination in Fish Health Management. Animals: an open access journal from MDPI, 14(18), 2692. https://doi.org/10.3390/ani14182692.

Kumar, G., Menanteau-Ledouble, S., Saleh, M., & El-Matbouli, M. (2015). Yersinia ruckeri, the causative agent of enteric redmouth disease in fish. Veterinary research, 46(1), 103. https://doi.org/10.1186/s13567-015-0238-4.

Kurhaluk, N., Grudniewska, J., Pękala-Safińska, A., Pajdak-Czaus, J., Terech-Majewska, E., Platt-Samoraj, A., & Tkaczenko, H. (2024). Biomarkers of oxidative stress, biochemical changes, and the activity of lysosomal enzymes in the livers of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss Walbaum) vaccinated against yersiniosis before a Yersinia ruckeri challenge. Journal of veterinary research, 68(3), 325–336. https://doi.org/10.2478/jvetres-2024-0050.

Kurutas E. B. (2016). The importance of antioxidants which play the role in cellular response against oxidative/nitrosative stress: current state. Nutrition journal, 15(1), 71. https://doi.org/10.1186/s12937-016-0186-5.

Levine, R. L., Garland, D., Oliver, C. N., Amici, A., Climent, I., Lenz, A. G., Ahn, B. W., Shaltiel, S., & Stadtman, E. R. (1990). Determination of carbonyl content in oxidatively modified proteins. Methods in enzymology, 186, 464–478. https://doi.org/10.1016/0076-6879(90)86141-h.

Li, S., Tan, H. Y., Wang, N., Zhang, Z. J., Lao, L., Wong, C. W., & Feng, Y. (2015). The Role of Oxidative Stress and Antioxidants in Liver Diseases. International journal of molecular sciences, 16(11), 26087–26124. https://doi.org/10.3390/ijms161125942.

Liu, S., Liu, J., Wang, Y., Deng, F., & Deng, Z. (2025). Oxidative Stress: Signaling Pathways, Biological Functions, and Disease. MedComm, 6(7), e70268. https://doi.org/10.1002/mco2.70268.

Mondal, H., & Thomas, J. (2022). A review on the recent advances and application of vaccines against fish pathogens in aquaculture. Aquaculture international: journal of the European Aquaculture Society, 30(4), 1971–2000. https://doi.org/10.1007/s10499-022-00884-w.

Nadarajapillai, K., Udayantha, H. M. V., Sellaththurai, S., Kasthuriarachchi, T. D. W., Kim, G., & Lee, J. (2023). Expression profile and molecular function of beclin-1 in Epinephelus akaara in response to immune stimuli and oxidative stress. Fish & shellfish immunology, 132, 108490. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2022.108490.

Oliveira, J., Oliva-Teles, A., & Couto, A. (2024). Tracking Biomarkers for the Health and Welfare of Aquaculture Fish. Fishes, 9(7), 289. https://doi.org/10.3390/fishes9070289.

Pickering, A. M., Vojtovich, L., Tower, J., & A Davies, K. J. (2013). Oxidative stress adaptation with acute, chronic, and repeated stress. Free radical biology & medicine, 55, 109–118. https://doi.org/10.1016/j.freeradbiomed.2012.11.001.

Pizzimenti, S., Ciamporcero, E., Daga, M., Pettazzoni, P., Arcaro, A., Cetrangolo, G., Minelli, R., Dianzani, C., Lepore, A., Gentile, F., & Barrera, G. (2013). Interaction of aldehydes derived from lipid peroxidation and membrane proteins. Frontiers in physiology, 4, 242. https://doi.org/10.3389/fphys.2013.00242.

Rahal, A., Kumar, A., Singh, V., Yadav, B., Tiwari, R., Chakraborty, S., & Dhama, K. (2014). Oxidative stress, prooxidants, and antioxidants: the interplay. BioMed research international, 2014, 761264. https://doi.org/10.1155/2014/761264.

Raida, M. K., Nylén, J., Holten-Andersen, L., & Buchmann, K. (2011). Association between plasma antibody response and protection in rainbow trout Oncorhynchus mykiss immersion vaccinated against Yersinia ruckeri. PloS one, 6(6), e18832. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0018832.

Rømer Villumsen, K., Dalsgaard, I., Holten-Andersen, L., & Raida, M. K. (2012). Potential role of specific antibodies as important vaccine induced protective mechanism against Aeromonas salmonicida in rainbow trout. PloS one, 7(10), e46733. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0046733.

Schieber, M., & Chandel, N. S. (2014). ROS function in redox signaling and oxidative stress. Current biology: CB, 24(10), R453–R462. https://doi.org/10.1016/j.cub.2014.03.034.

Schumann, S., Mozzi, G., Piva, E., Devigili, A., Negrato, E., Marion, A., Bertotto, D., & Santovito, G. (2023). Social buffering of oxidative stress and cortisol in an endemic cyprinid fish. Scientific reports, 13(1), 20579. https://doi.org/10.1038/s41598-023-47926-8.

Shastak, Y., & Pelletier, W. (2023). Captivating Colors, Crucial Roles: Astaxanthin’s Antioxidant Impact on Fish Oxidative Stress and Reproductive Performance. Animals, 13(21), 3357. https://doi.org/10.3390/ani13213357.

Smith, R. L., Soeters, M. R., Wüst, R. C. I., & Houtkooper, R. H. (2018). Metabolic Flexibility as an Adaptation to Energy Resources and Requirements in Health and Disease. Endocrine reviews, 39(4), 489–517. https://doi.org/10.1210/er.2017-00211.

Stanisz, A. (2006, 2007). An affordable course of statistics using STATISTICA PL on examples from medicine. Vol. 1-3. Basic Statistics. StatSoft Polska, Krakow, 2006, 2007. – 532 p., ISBN 83-88724-18-5.

Tkachenko, H., Kurhaluk, N., Grudniewska, J., & Andriichuk, A. (2014). Tissue-specific responses of oxidative stress biomarkers and antioxidant defenses in rainbow trout Oncorhynchus mykiss during a vaccination against furunculosis. Fish physiology and biochemistry, 40(4), 1289–1300. https://doi.org/10.1007/s10695-014-9924-9.

Torrealba, D., More-Bayona, J. A., Wakaruk, J., & Barreda, D. R. (2019). Innate Immunity Provides Biomarkers of Health for Teleosts Exposed to Nanoparticles. Frontiers in immunology, 9, 3074. https://doi.org/10.3389/fimmu.2018.03074.

Usman, S., Abdull Razis, A. F., Shaari, K., Amal, M. N. A., Saad, M. Z., Mat Isa, N., & Nazarudin, M. F. (2021). Polystyrene Microplastics Exposure: An Insight into Multiple Organ Histological Alterations, Oxidative Stress and Neurotoxicity in Javanese Medaka Fish (Oryzias javanicus Bleeker, 1854). International journal of environmental research and public health, 18(18), 9449. https://doi.org/10.3390/ijerph18189449.

Yu, Y., Wang, Q., Huang, Z., Ding, L., & Xu, Z. (2020). Immunoglobulins, Mucosal Immunity and Vaccination in Teleost Fish. Frontiers in immunology, 11, 567941. https://doi.org/10.3389/fimmu.2020.567941.

Zhang, C., Wang, J., Qi, Q., Yang, L., Sun, P., & Yuan, X. (2021). Modulatory effect of fructooligosaccharide against triphenyltin-induced oxidative stress and immune suppression in goldfish (Carassius auratus). Ecotoxicology and environmental safety, 212, 111966. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2021.111966.